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Releases メス、オス、バイセクシュアルの共存への性染色体革命 DATE2023.06.09 #Press Releases メス、オス、バイセクシュアルの共存への性染色体革命 ――新規全ゲノム解読が性別3種類共存の頑強性を支持―― 高橋 昂平（研究当時：博士課程 現：特任研究員） 東山 哲也（教授） 野崎 久義（客員共同研究員） 発表のポイント メス、オス、バイセクシュアルの3種類の性別が共存する種（トリオシー種）である緑藻プレオドリナ・スターリーの新規全ゲノム配列を構築して比較解析した結果、通常の生物がもつ性染色体のメス・オス特異的遺伝子に、本種では大規模な再編成が認められた。 祖先種の性染色体を構成する遺伝子に大規模な進化があり、トリオシー種が誕生したことが明らかになった。 ゲノムデータからトリオシー種の頑強性が支持され、3種類の性別が安定的に共存している生物種の存在が示唆され、性別の決定システムと性のダイバーシティーの研究分野に大きく影響することが期待される。 性染色体の革命がもたらした3種類の性別が共存する種への進化 発表概要 東京大学大学院理学系研究科の高橋昂平特任研究員、東山哲也教授と野崎久義客員共同研究員による研究グループは、緑藻プレオドリナ・スターリー（注1）の全ゲノム解読を実施し、本種のもつ3種類の性別が祖先種の性染色体を構成する性決定領域（SDR）（注2）の遺伝子等の大規模な進化の結果誕生したことを明らかにしました（図1）。これまで無脊椎動物やパパイヤ科の植物においてはメス、オス、バイセクシュアルの3種類の性別が共存するトリオシー種（注3）が知られており、トリオシー種は雌雄異体種（異株種）と雌雄同体種（同株種）の転換進化の中間的段階の不安定なものと考えられることもありました。しかし本研究によって、プレオドリナ・スターリーの3種類の性別は性決定領域の遺伝子の大規模なゲノムレベルの再編成の結果で誕生したことが明らかになり、トリオシー種の頑強性がゲノムデータから初めて支持されました。従って本研究成果は、メス、オス、バイセクシュアルという3種類の性別が共存しながら自然界で安定的に生存し続ける生物種の存在を示唆しています。今後プレオドリナ・スターリーの近縁種で同様の研究を実施することで、トリオシー種の具体的な進化過程が明らかになると期待されます。 図1：3種類の性別が共存するトリオシー種の緑藻プレオドリナ・スターリー。A. 多細胞の球状群体。原図。B.本研究で明らかになったトリオシー種の進化のゲノム基盤。本研究の成果に基づく。 発表内容 <研究の背景>生物は種によってはメスとオスが別々の個体（株）である雌雄異体（異株）種とメスとオスの配偶子（卵と精子）が同一の個体（株）に作られる雌雄同体（同株）種の場合があります。一方、無脊椎動物のセンチュウやパパイヤ科の植物（二倍体生物：注4）では１つの種の中にメス、オス、バイセクシュアル（両性型）の3個の性別が同時に存在する種（トリオシー種）が知られていました。トリオシー種は雌雄異体種と雌雄同体種の転換進化の中間的な不安定なものとも解釈されていましたが、我々が最近研究を開始するまではトリオシー種は性を決定する仕組みが複雑な二倍体の生物だけで知られており、祖先種の性染色体を構成するメスまたはオスを決定づける遺伝子の進化とトリオシー種の出現は明らかになっていませんでした。 緑藻ボルボックス系列の多細胞性のグループで初めて性決定遺伝子MIDのホモログ “OTOKOGI”（注5）が同定されたプレオドリナ・スターリー（Pleodorina starrii）は神奈川県相模川水系から採集され、雌雄異株種とされていました（文献1）。しかしその後の我々の相模川水系における継続的なフィールド調査により、本種はメスとオスに加えてバイセクシュアルの3番目の性別をもつことが明らかになりました（文献2）。ボルボックス系列は一倍体生物であり、1個の性染色体でメスまたはオスが決まるシンプルな性決定システムをもち、“OTOKOGI”の研究以来活発な分子遺伝学的・ゲノム生物学的研究が実施されており、さまざまな性に関連する遺伝子と性染色体上の両性で異なる性決定領域（SDR）が明らかになっています（文献3）。従って、プレオドリナ・スターリーの3種類の性別の全ゲノム情報を新たに構築して比較ゲノム生物学的研究を実施すればトリオシー種の進化の分子遺伝学的基盤が明らかになると考えられました。 <研究の内容>当研究グループは国立環境研究所等の研究者と共同研究を実施し、緑藻プレオドリナ・スターリーの3種類の性別のそれぞれの新規全ゲノム情報を構築し、比較解析を実施しました。その結果、オスでは約185,000塩基対、メスでは約137,000塩基対のSDRを含むコンティグ（注6）が同定されました。また、バイセクシュアルではオスと配列がほぼ同一のSDRを含むコンティグが同定され（図2）、前報の交雑実験（文献2）により推測された結果を支持しました。バイセクシュアルとオスがもつ「オスSDR」の中でOTOKOGIは３つの相同遺伝子(ホモログ)（うち2つは偽遺伝子（注7）となって存在していました。また、メスがもつ「メスSDR」には通常メスSDR特異的遺伝子であるFUS1（注8）が存在せず、常染色体領域と考えられる別のコンティグに存在していました。即ち、3個の全ての性別がFUS1を保有していました（図2）。従って、本トリオシー種が祖先種の性染色体を構成するSDRの遺伝子の大規模な再編成の結果誕生したことが明らかになりました（図1）。 図2：3種類の性別が共存するトリオシー種の緑藻プレオドリナ・スターリーの全ゲノム解読から明らかになった性関連遺伝子のゲノム上の分布。A.性染色体の中の性別で異なる性決定領域とその周辺。オスとバイセクシュアルは性決定領域の中ではOTOKOGI遺伝子が3個に増加し、メスの性決定領域にはメス配偶子接着遺伝子FUS1が欠損する。ψは偽遺伝子をさす。kbpは1,000塩基配列を意味する。B. 常染色体上に存在するFUS1。本研究の成果に基づく。 また、3種類の性別で性を誘導し、OTOKOGIとFUS1の遺伝子発現解析を実施しました。その結果、オスは FUS1をもつにも関わらず発現が強く抑制されていました。一方、バイセクシュアルはオスと同じSDRとFUS1をもつことが明らかになりましたが、FUS1の発現がメス配偶子で、OTOKOGIの発現がオス配偶子で、それぞれ限定的に促進されていることが明らかになりました（図3）。 本研究で明らかになったプレオドリナ・スターリーの3種類のSDR関連の遺伝子の進化、特にFUS1のメスSDRから常染色体領域への転移がOTOKOGIとFUS1を同時に保有するバイセクシュアルという3番目の性別を作り出した基盤であると考えられます（図1）。また、FUS1とOTOKOGIの発現解析でオスとバイセクシュアルの基本的な差異が明らかになり、これがオス配偶子だけをつくる「オス」とメスとオスの両方の配偶子をつくる「バイセクシュアル」の性別の差異に大きく関連していると考えられます（図3）。しかし、前報の交雑実験（文献2）で推測されたバイセクシュアルかオスかを決定する常染色体に存在するバイセクシュアル決定因子（BF）は今回の全ゲノム比較解析では明らかになりませんでした。今後、BFの分子実体を明らかにする更なる研究が必要と考えられます。 図3：3種類の性別が共存するトリオシー種の緑藻プレオドリナ・スターリーのオス配偶子遺伝子OTOKOGIとメス配偶子遺伝子FUS1の発現解析と全ゲノム情報解析の結果の比較。本研究の成果に基づく。 <今後の展望>本研究によって、プレオドリナ・スターリーの3種類の性別はSDRの遺伝子の大規模なゲノムレベルの再編成の結果で誕生したことが明らかになり、トリオシー種の頑強性がゲノムデータから初めて支持されました。従って本研究成果は、メス、オス、バイセクシュアルという3種類の性別を同時に保有しながら自然界に安定的に生存し続ける生物種の存在を示唆しています。今後プレオドリナ・スターリーの近縁種で同様の研究を実施することで、トリオシー種の具体的な進化過程が明らかになると期待されます。また、メス、オス、バイセクシュアルの3種類の性別を安定的に共存している生物種が存在することは、性別の決定システムと性のダイバーシティーの研究分野に本研究の成果が大きく影響することが期待されます。 〈文献とプレスリリース〉1. Nozaki H, Mori T, Misumi O, Matsunaga S, Kuroiwa T. Males evolved from the dominant isogametic mating type. Curr Biol. 2006; 16:R1018-20. 理学系研究科プレスリリース < https://www.s.u-tokyo.ac.jp/ja/press/2006/22.html>.2. Takahashi, K., Kawai-Toyooka, H., Ootsuki, R., Hamaji, T., Tsuchikane, Y., Sekimoto, H., Higashiyama, T., & Nozaki, H. (2021). Three sex phenotypes in a haploid algal species give insights into the evolutionary transition to a self-compatible mating system. Evolution 75: 2984–2993. 理学系研究科プレスリリース < https://www.s.u-tokyo.ac.jp/ja/info/7451/ >.3. Yamamoto K, Hamaji T, Kawai-Toyooka H, Matsuzaki R, Takahashi F, Nishimura Y, Kawachi M, Noguchi H, Minakuchi Y, Umen JG, Toyoda A, Nozaki H. Three genomes in the algal genus Volvox reveal the fate of a haploid sex-determining region after a transition to homothallism. Proc Natl Acad Sci U S A. 2021; 118:e2100712118. 理学系研究科プレスリリース < https://www.s.u-tokyo.ac.jp/ja/press/2021/7373/>.[付記]本研究論文はThe Nature Portfolio Ecology & Evolution Community
